Aaron Monaghan wurde in einer Arbeiterstadt in der irischen Grafschaft Cavan geboren und begann im Alter von 16 Jahren mit der Schauspielerei im Rahmen des örtlichen Cavan Youth Drama Programms. Die Aufnahme in die Architekturschule lehnte er ab, um am Samuel Beckett Centre am Trinity College in Dublin zu studieren. Seinen Abschluss machte er 2002. Seitdem hat er sich einen Namen als Schauspieler und Regisseur gemacht, insbesondere durch seine kontinuierliche Arbeit mit Irlands renommiertem Abbey Theatre und der Druid Theatre Company. Für seine schauspielerische Leistung wurde er mehrfach ausgezeichnet, unter anderem mit einem Obie Award für seine Rolle als Krüppel Billy in Martin McDonaghs Der Krüppel von Inishmaan.

Zu Monaghans jüngsten gefeierten Rollen gehören Estragon in Samuel Becketts Warten auf Godot, die Titelrolle in William Shakespeares Richard III. und Lopakhin in Anton Tschechows Der Kirschgarten, allesamt Druid-Produktionen. Er hat auch in Filmen mitgewirkt, zuletzt in Assassin's Creed, The Stranger und Maze, und hat eine Rolle in der kommenden schwarzen Komödie Redemption of a Rogue. Er ist Mitbegründer der Theatergruppe Livin' Dred, mit der er 2019 bei Mark Doherty's Trad Regie führt. Monaghan ist mit der Schauspielerin und Autorin Clare Monnelly verheiratet.